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此次的剧场版是小说第一卷内容的再构成，重现了夏娜与悠二相遇相识的过程，也是TV动画版中曾播出过的情节。不过作为剧场版，会在画面、情节等诸多方面做出更大的改进。

《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始，以红世之徒·“戏睡乡”梅亚入侵御崎市作为开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释。第二季STAFF和声优会由原班人马担任，“钉宫之誓”依旧强势走高。夏天结束后，新学期开始了许多事物没有任何变化，但是同时也有不少事情逐渐发展着…池和吉田，绪方和田中之间产生了些许微妙的关系还有在我身旁，飘逸着长发的夏娜…但是，这一切似乎有着一丝奇怪的违和感在我们所不知道的地方，红世之徒再次展开了行动…

安冈紫音在多年前目击了双亲在自己面前被杀的惨案。案发当时凶手从她父亲的将棋磐上拿走了一枚王将棋子，因此她认为凶手可能是一名将棋棋手。紫音的心灵在那次事件中受到巨大创伤，之后她便失去了说话的能力，只能通过把话语冩在纸簿上的形式来和他人交流。邻居的安冈一家 （男主人是将棋棋手）收养了她，紫音本人也开始了作为棋手的生活，一方面出于对将棋的热爱，另一方面则是要查出究竟是谁杀害了她父母。

天地混乱的时代，人类与妖怪共同和平地居住在这片大地上，这个地方，就叫作"桃源乡"，是文明与信仰的发源地。现在，这个世界正在发生可怕的异变，妖怪们因为牛魔王复活试验产生出的负面波动而狂暴起来，向人类发动袭击。桃源乡面临着重大的危机。于是，玄奘三藏受命与孙悟空、猪八戒、沙悟净三人一起前往天竺国，去阻止这个试验，将妖怪的善良本性唤回，解救桃源乡的人们。